Gli esemplari della collezione furono raccolti tra il 1866 ed il 1911 per conto della marchesa Marianna Panciatichi Ximenes d'Aragona Paolucci, illustre malacologa fiorentina e grande appassionata di ornitologia che, nel 1927, ne fece dono al Comune di San Gimignano. Buona parte di essi proveniva dalla tenuta della Villa del Monte dove erano stati allestiti due roccoli che permettevano di catturare con reti gli uccelli attirati dai richiami.

La preparazione tassidermica degli uccelli fu affidata a Riccardo Magnelli, imbalsamatore del Museo della Specola di Firenze, mentre alcuni esemplari furono imbalsamati da Dal Nero, famoso tassidermista veronese che si era occupato della preparazione degli uccelli appartenenti alla collezione Arrigoni degli Oddi, una delle più belle e complete del mondo, oggi conservata nel Museo Civico di Zoologia di Roma. Arrigoni, nipote della marchesa Paolucci, collaborò attivamente all'allestimento della collezione di San Gimignano donando numerosi esemplari e prestando la propria consulenza nel caso di individui di incerta attribuzione.

La collezione originaria era formata da 1260 esemplari. Ne sono rimasti 696 appartenenti a 253 specie diverse. L'allestimento attuale, composto da 371 esemplari, è sistemato dal 1990 nella piccola chiesa di San Francesco ed è stato curato dal Dipartimento di Biologia Ambientale dell'Università degli Studi di Siena e dall'Istituto Nazionale di Biologia della Selvaggina.